引言

嗅觉是生物赖以生存的重要本能。感知气味分子对无脊椎昆虫来说尤其重要：化学结构各异的各类气味分子直接参与调控昆虫的多项行为，诸如觅食，求偶，聚集和产卵等。尽管昆虫的形态各异、种类高度分化，但是嗅觉的基本途径却高度保守。昆虫的额上触角是最主要的嗅觉器官，触角表面遍布各类型的感受器，感受器内着生数量不一却异常灵敏的嗅觉神经元。感受器连同嗅觉神经元组成了昆虫嗅觉的基本单位。在嗅觉神经元的树突表面着生具有跨膜结构的嗅觉受体（odorant receptor,OR）以及嗅觉共受体（Orco）。嗅觉受体OR和亲离子型受体IR构成了两类最主要的嗅觉受体，其中嗅觉受体OR因为其广谱反应特性被认为对嗅觉尤其重要。表达OR的嗅觉神经元将其轴突投射到中枢神经系统的触角叶中，汇聚成可辨识的嗅球结构。另外，单个嗅球特异性地选择接收单一OR种类的嗅觉神经元，从而保证了嗅球编码的1：1特异性。与之对应的，单个神经元特异地投射到固定的某个嗅球当中，而这类投射规律高度保守，受严格调控。特定嗅球编码的气味分子在诸多昆虫中，诸如模式昆虫果蝇，都有广泛报道。另外，科学家在果蝇和蛾类触角叶中还观察到了立体空间编码气味分子的化学结构的证据。

飞蝗的嗅觉系统构成不同于绝大多数已知的昆虫。蝗虫是是典型的渐变态昆虫，其体型和中枢神经系统的构成随龄期发育而改变。飞蝗具有目前已知最大的测序昆虫基因组，编码超过140种嗅觉受体OR。早在数十年前昆虫学家就发现，在成虫期，飞蝗触角叶中的嗅球数量多达2000个以上，这就大大增加了逐个解析嗅球反应的工作难度。另外，单个嗅觉神经元分蘖并且投射到数个独立的嗅球中，这明显不符合已知的昆虫中的嗅觉神经元的投射规律。历史上，科学家对于蝗虫触角叶中的嗅觉编码机制有过种种猜测，但是都因为没有充分的证据和合适的实验工具而无疾而终。

尽管这一历史难题已经搁置了数十年，但却一直被蝗虫学家所挂怀。在2018年德国马普化学生态所的Bill Hansson教授和中科院动物所的康乐院士牵头国际合作项目，重点攻克东亚飞蝗嗅觉领域的一系列重大科学问题，以期为理解蝗虫行为、更好地防治蝗虫提供重要地理论基础。

2024年6月18日，德国马克斯普朗克化学生态研究所Bill Hansson课题组在Cell上发表了文章Ring-shaped odor coding in the antennal lobe of migratory locusts。该论文以东亚飞蝗为研究对象，首次在蝗虫中实现了钙离子指示剂在全嗅觉神经元中的定点插入，从而实现了实时监测气味分子在蝗虫大脑引起的神经反应。通过比对气味分子的嗅球集团反应图谱，该研究进一步揭示了飞蝗触角叶中独特的环形嗅觉编码机制。在蝗虫触角叶中观察到的嗅觉编码机制不同于以往任何报道过的无脊椎昆虫或者高等哺乳动物，其深刻揭示了物种间嗅觉神经编码的特异性，有助于我们更深入的理解嗅觉介导的蝗虫各类行为，从而更有效开发防控蝗虫的绿色安全手段。

历经5年时间，蒋兴聪博士和团队从0开始，经过艰苦的探索和努力，在非模式昆虫中利用CRISPR手段首创定点大片段基因插入，从而在飞蝗的近全嗅觉神经元中插入了钙离子指示剂GCaMP6s。同时，该团队依靠分子手段改造GCaMP6s，使其在轴突末端的嗅球集团突出表达，保障了接下来稳定监测气味引起的嗅球集团反应。免疫组化结果显示，雌性成虫的触角叶内包含多达2800个嗅球，其中80%以上表达共受体Orco。通过对多达46种不同化学结构不同生态来源的气味物质引起的嗅球集团反应图谱分析比较，蒋兴聪团队惊奇地发现来自蝗虫气味源的苯环类物质特异性引起触角叶边缘区域的强烈反应，相对应的，来自植物源的脂肪族物质特异性地引起触角叶中部区域的强烈反应。这些结果显示，飞蝗触角叶内的嗅球集团平行编码蝗虫挥发的信息素类的芳香族化合物和植物源脂肪族物质。更为有趣的是，单个气味往往引起多个嗅球反应，而非单独的嗅球反应，而嗅球集团反应图谱在二维空间内近似环形分布。接下来，蒋兴聪团队分析比较了13种气味物质在所有6个飞蝗龄期中的嗅球反应图谱，结果显示气味区域集成反应图谱随龄期增长保持惊人的一致性。通过对多达11884个反应嗅球的生物信息学汇聚归类分析，蒋兴聪团队鉴别出多达54中嗅球集团亚型，这些嗅球集团亚型稳定存在于各个龄期，而且这些嗅球集团亚型大多呈现较窄的反应谱。同时，该团队发现化学结构相似的气味物质趋向于激活数目更多的嗅球集团亚型，从而增加功能上的偶联性。最后，这54种嗅球集团亚型在触角叶的二维空间内呈现环形分布，这也恰恰解释了单个气味引起的环形分布的嗅球反应谱。为了进一步验证单个嗅球集团功能亚型，蒋兴聪团队特异性标注了OR70a神经元，而OR70a神经元在触角叶内的嗅球投射不出所料呈现完美的环形分布，也完全符合OR70a可能编码的气味功能。

模式图（Credit: Cell）

参考文献

https://doi.org/10.1016/j.cell.2024.05.036

责编|探索君

排版|探索君

文章来源|“BioArt”

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