原创 中华肿瘤杂志 中华肿瘤杂志 2023-11-23

中国抗癌协会食管癌专业委员会. 食管癌根治术腹部淋巴结清扫中国专家共识(2023版)[J]. 中华肿瘤杂志, 2023, 45(10):871-878.DOI: 10.3760/cma.j.cn112152-20230330-00136.

摘 要 外科手术是食管癌治疗的核心手段，淋巴结清扫为食管癌根治术的重要组成部分，主要包括纵隔和腹部淋巴结清扫。2017年，中国抗癌协会食管癌专业委员会发布了《食管癌根治术胸部淋巴结清扫中国专家共识(2017版)》，然而，至今仍然缺乏有关腹部淋巴结清扫的中国专家共识。因此，中国抗癌协会食管癌专业委员会基于最新的临床指南、共识和相关证据，组织行业内专家，经过反复论证，制定了食管癌根治术腹部淋巴结清扫中国专家共识(2023版)。共识主要针对腹部淋巴结清扫的手术入路、清扫范围、质量控制和并发症防治等方面进行探讨，旨在为进一步标准化和规范化食管癌根治术腹部淋巴结清扫提供指导性意见。【关键词】食管肿瘤; 食管癌根治术; 淋巴结清扫; 共识

2020年全球新发食管癌病例约60.4万，死亡病例约54.4万，其发病率居各类恶性肿瘤的第7位，死亡率居第6位。我国为全世界食管癌发病例数最高的国家，2016年食管癌新发病例25.25万，新增死亡病例19.39万，其发病率位居我国各类恶性肿瘤的第6位，死亡率居第4位。目前，根治性手术切除仍然是食管癌的主要治疗手段，R0切除是公认的影响远期疗效的重要因素，食管癌手术的目标是完整切除肿瘤并清扫相应引流区域的淋巴结，以达到准确分期、获得良好局部控制和延长患者生存期的目的。颈、胸、腹区域淋巴结的清扫是食管癌手术极其重要的组成部分，彻底的淋巴结清扫可以提高术后病理诊断和分期的准确性，并为术后辅助治疗提供有效依据，同时可以减少局部复发以改善患者预后。目前国际上对于食管癌淋巴结清扫以包括胸部和腹部淋巴结清扫的二野淋巴结清扫方式采用更为广泛，对于胸部淋巴结清扫而言除美国癌症联合会(American Joint Committee on Cancer, AJCC)与国际抗癌联盟(Union for International Cancer Control, UICC)和日本食管疾病协会(Japan Esophageal Society, JES)提出的清扫规范之外，已由中国抗癌协会食管癌专业委员会制定了《食管癌根治术胸部淋巴结清扫中国专家共识(2017版)》。但我国仍然缺乏食管癌根治术腹部淋巴结清扫的相关规范和共识，关于食管癌根治术中腹部淋巴结清扫的入路、范围、数目及质控标准等仍然存在较大的争议。鉴于此，由中国抗癌协会食管癌专业委员会牵头，组织国内食管癌外科专家，基于临床经验及相关循证医学证据，经过反复论证，制定了《食管癌根治术腹部淋巴结清扫中国专家共识(2023版)》，以期为食管癌根治术腹部淋巴结清扫的规范化和标准化提供参考和指导性意见。

1食管癌腹部淋巴结清扫的意义

由于在食管黏膜下层存在大量纵行的淋巴管，同时在各层之间又存在丰富的淋巴管穿支，食管的淋巴引流系统具有广泛和复杂的交通网络，因此，某一部位的原发肿瘤可以将肿瘤细胞向其他任何部位的淋巴结进行引流，这也是食管癌发生淋巴结"跳跃转移"的解剖学基础。已有研究证实，除上纵隔区域外，上腹部贲门旁和胃左动脉旁淋巴结也是食管癌易发生转移的部位。不同部位、不同病理学类型和不同分期的原发性食管肿瘤都可能发生腹部淋巴结转移，在食管鳞状细胞癌(鳞癌)中，当肿瘤位于食管上段时，其转移率为1%~4%，食管中段为3%~16%，食管下段为11%~29%。由于食管腺癌多发于下段食管，其腹部淋巴结转移率为12%~48%。一项回顾性研究提示，存在单一区域淋巴结转移的食管癌患者中，发生腹部淋巴结转移的患者长期生存率较胸部淋巴结转移者更好，提示符合肿瘤学要求的腹部淋巴结清扫可以改善食管癌患者预后。以上结果均证实在食管癌根治术中进行规范化的腹部淋巴结清扫对于改善患者治疗效果的重要意义。

推荐意见 1对胸段食管癌行食管癌根治术时应重视腹部淋巴结清扫，以达到肿瘤学要求。

2食管癌腹部淋巴结引流和分组的解剖学基础

与食管癌胸部淋巴结分组类似，目前国际上较为常用的腹部淋巴结分组标准有AJCC/UICC标准和JES标准，二者之间关于淋巴结的分期有很大的差异。AJCC/UICC标准主要以淋巴结转移的数目进行分期，而JES标准对淋巴结的分期则是依据不同的转移区域进行分期。多项研究表明，以转移淋巴结的数目进行分期比以转移的区域进行分期更为精确，对预后的判定具有更好的价值。另外，在实际工作中，JES标准对于手术切除的淋巴结的分组过程较为繁琐，涉及外科医师及病理科医师等多个环节，每个环节的误差都可能导致N分期的偏移。因此，结合我国的实际情况，本共识在AJCC/UICC标准和JES标准对淋巴结分期的基础上，提出了食管癌根治术腹部淋巴结清扫的中国标准，以利于对其进行规范和质量控制。本共识拟沿用《食管癌根治术胸部淋巴结清扫中国专家共识(2017版)》对淋巴结的标识，采用"C"表示中国标准，"3"表示腹部淋巴结。中国标准与AJCC/UICC标准及JES标准的对应关系见表1，其解剖位置见图1。

需要特殊说明的是，与在国内已被广泛接受并应用的AJCC/UICC标准相比，本共识增加了胃小弯侧淋巴结淋巴结的分组(第C302b组)，同时根据淋巴引流区域的不同，将贲门周围淋巴结(第C301组)进一步划分为2组：胃左动脉及其分支沿胃小弯走行，其胃支主要提供小弯侧上1/3的血供，与其伴行的淋巴管则主要收集上1/3小弯侧的淋巴液。在AJCC/UICC标准中，沿胃左动脉及其分支分布的淋巴结被定义为第17组淋巴结；而在JES标准中，则将该部分淋巴结划分为第7组(胃左动脉根部至上行支的分叉部)和第3a组(自胃左动脉分叉部至胃小弯侧)。同时，JES标准规定，除颈段及上段食管癌外，第3a组均被列为需要清扫的第1站淋巴结，可见其在腹部淋巴结清扫中的重要性。在实际手术过程中，对第C302b组淋巴结的清扫并不增加手术的时间和难度，因其在清扫第C302a组淋巴结的过程中已经被一并切除，仅仅需要在离体的标本中对第C302b组淋巴结进行摘除和标记。另外，对于沿胃右动脉分支分布的胃小弯侧淋巴结，即JES标准中的第3b组淋巴结，本共识并不要求进行刻意清扫和标记，因为，3b区域的淋巴结主要收集胃小弯侧下1/3的淋巴液。根据日本胃癌协会提出的胃癌腹部淋巴结清扫标准，行近端胃切除的鳞癌患者，第3b组淋巴结不需要进行刻意清扫。同时，鉴于国内同行在行管状胃制作的过程中有保留不同数目胃右动脉分支的习惯，因此，对于胃右动脉分支至胃小弯侧的淋巴结清扫，本共识不做特别要求。此外，本共识将贲门周围淋巴结进一步划分为贲门右侧淋巴结(第C301a组)和贲门左侧(第C301b组)。由于贲门左、右两侧区域淋巴结引流的范围有所区别，右侧主要是引流胃小弯侧上1/3及部分下段食管的淋巴液，左侧主要是引流胃大弯靠近胃底及部分下段食管的淋巴液。日本一项全国性回顾性研究指出，在食管胃结合部肿瘤中，无论其病理类型如何，贲门右侧淋巴结的转移率均高于左侧。因此本共识建议将贲门左、右两侧的淋巴结进一步区分。

本共识拟定腹部淋巴结分组中国标准，目的是为了对腹部淋巴结清扫进行规范，同时使中国标准与AJCC/UICC标准和JES标准能够灵活转换，促进我国食管外科的对外交流，提高国际学术地位，推动我国食管外科的进一步发展。

推荐意见 2本共识基于AJCC/UICC标准和JES标准首次提出食管癌腹部淋巴结分组中国标准，简明清晰、易于操作，符合我国食管癌临床诊疗现实需要。

3食管癌腹部淋巴结清扫的手术路径

手术路径的选择应该在遵循手术操作的安全性、肿瘤和区域淋巴结切除的根治性的原则下，兼顾以减少手术创伤为目的的微创性。相较以往广泛采用的左胸入路，右胸入路(Ivor Lewis或McKeown手术)具有上纵隔淋巴结清扫更为彻底的优点，已成为胸段食管癌优先手术入路，《食管癌规范化诊治指南》亦对此作出推荐。对于腹部淋巴结清扫，较之打开膈肌的左胸后外侧入路，经腹入路对本共识所界定的C302~C305组淋巴结显露更为充分，操作亦更加便捷，因此推荐采用经腹入路(Ivor Lewis或McKeown)进行。既往传统的开放手术多选择腹部正中切口，随着微创技术的发展，腹腔镜手术得到了逐渐认可，相比传统开放手术，腹腔镜手术在安全性、围手术期并发症发生率、近期及远期效果均不劣于开放手术。同时，因为腔镜具有放大效应，能够使手术视野更为清晰，从而为更精准地淋巴结清扫创造了有利条件。对于腹腔镜清扫淋巴结的具体入路，胃癌手术相关研究表明，术者站位于患者的左侧可使操作更为流畅同时可使得淋巴结清扫更为彻底。也有研究表明，中间站位可以达到同样的手术效果。另外，站位于患者右侧对于淋巴结清扫的难度相对较低，手术过程更为安全，手术耗时更少。根据大多数胸外科医师的操作习惯，术者站位于患者的右侧更为多见。无论开放手术还是腹腔镜手术，左侧、右侧及中间站位均可作为食管癌根治术腹部淋巴结清扫的入路，其清扫过程都应该遵循同样的质量要求。

推荐意见 3食管癌根治术腹部淋巴结清扫宜采用经腹入路(Ivor Lewis或McKeown手术)进行，并清扫C301~C305组淋巴结。

4腹部淋巴结清扫的范围

食管癌根治术淋巴结清扫的范围目前尚存在争议，淋巴结清扫的范围越广，术后的长期生存率越高。然而，无限制的扩大清扫范围可能会导致围手术期并发症发生风险的增加。淋巴结清扫范围不够充分，又会导致肿瘤分期的偏移，使部分需要接受术后辅助治疗的患者失去治愈机会，且可能增加术后肿瘤复发的风险，影响食管癌患者的远期治疗效果。因此，适宜的清扫范围在食管癌腹部淋巴结清扫过程中尤为重要。相关数据表明，食管癌腹部淋巴结转移率为6%~29%。如上所述，食管的淋巴引流系统具有广泛和复杂的交通网络，存在"跳跃转移"的特点。另外，沿食管轴垂直分布的淋巴管以上段和下段居多，除上纵隔外，腹部淋巴结的转移率也相对较高。因此，任何部位的食管肿瘤都存在腹部淋巴结转移的可能，对其进行彻底清扫具有重要的意义。尽管目前缺乏对于不同浸润深度的原发食管肿瘤腹部淋巴结转移规律的研究报道，但就总的淋巴结转移率而言，在早期食管癌患者中，当肿瘤侵犯黏膜下层(submucosa, SM)时，其淋巴结转移率分别可达22%(SM1)、23%(SM2)和69%~78%(SM3)。对于局部进展期的肿瘤，其转移风险更高。因此，本共识中提出的5组淋巴结[C301(a，b)，C302(a，b)，C303，C304，C305]均应该作为食管癌根治术腹部淋巴结清扫的目标，其中第C302a组淋巴结的清扫尤为重要，其转移率为4%~28%。

此外，需要对第C303组和第C304组淋巴结的清扫范围做特殊说明。根据《中国腹腔镜胃癌根治手术质量控制专家共识(2022版)》的定义，将肝总动脉表面的淋巴结划分为前壁和上壁(第8a组)以及后壁(第8p组)。在本共识中，对于第C303组淋巴结界限的定义为沿肝总动脉近端表面前壁和上壁分布的淋巴结。由于肝总动脉后壁的淋巴结位于肝总动脉和门静脉之间，其操作空间极为狭小，需要对门静脉进行充分的显露，以免造成门静脉的损伤并引发出血。另外，位于肝总动脉后壁的淋巴结在食管癌中的转移率也鲜有报道，多数研究并未将该组淋巴结列入食管癌根治术腹部淋巴结清扫的范围。结合国内食管癌手术开展现状，本共识建议对于肝总动脉后壁的淋巴结清扫不做特别要求。此外，第304组淋巴结界限定义为沿脾动脉近端分布的淋巴结，自脾动脉根部至走行全程的中点。自脾动脉中点至远端的淋巴结是否需要清扫仍然存在争议。根据《食管胃结合部腺癌外科治疗中国专家共识(2018年版)》中建议，此部分淋巴结需要进行清扫。但《日本胃癌治疗指南(第5版)》提出，对于病理类型为鳞状细胞癌的肿瘤，不需要对脾动脉远端的淋巴结进行清扫。由于脾动脉远端淋巴结的解剖位置较深，其表面有大量的脂肪组织覆盖，淋巴结覆盖区域有脾静脉伴行，充分显露脾动脉和脾静脉的难度较大，在清扫过程中导致脾动脉或脾静脉损伤出血的风险较高，因此，依据我国绝大多数食管癌的病理类型为鳞癌的特点，本共识建议对于脾动脉根部至全程中点的淋巴结(第304组)需要进行清扫，而对于中点至脾动脉走行远端的淋巴结清扫不做进一步要求。各组淋巴结清扫的范围及标准见图2。

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推荐意见 4食管癌腹部淋巴结分组中国标准共5组(第C301~C305组)均应作为食管癌根治术中腹部淋巴结清扫范围，不能仅满足于数目要求。

5腹部淋巴结清扫的质量控制

在胚胎发育过程中，淋巴系统和血管系统均起源自共同的祖细胞，因此，淋巴系统和脉管系统在人体内通常是相伴而行。腹部淋巴结清扫的过程也是暴露和裸化血管的过程，对相应区域血管的识别有助于淋巴结清扫过程安全有效的进行。在本共识提及的5组淋巴结中，除第301组淋巴结外，另外4组的清扫范围都是以血管走行区域进行划定。鉴于此，本共识建议在食管癌根治术腹部淋巴结清扫的过程中对相应区域的淋巴结及其周围脂肪组织行整块切除(无需打开血管鞘进行鞘内清扫)，而不是仅仅行淋巴结摘除。这有助于保证淋巴结清扫的效果，不至于将部分可能转移的淋巴结遗漏而造成治疗效果欠佳。同时整块切除可以保证血管的显露和骨骼化，有利于对需要保留的血管给予保护并对不需要保留的血管进行安全、可靠的离断。

推荐意见 5建议在食管癌根治术中进行腹部淋巴结清扫时，除达到5组(第C301~C305组)淋巴结范围外，推荐遵循淋巴结及其周围脂肪组织整块切除的原则，以达到彻底性要求。

6腹部淋巴结清扫的数目

淋巴结转移的数目是判断食管癌预后极其重要的独立因素之一。因此，第8版AJCC/UICC食管癌TNM分期系统将不同N分期的判定标准定义为淋巴结转移数目的多少。本共识沿用AJCC/UICC食管癌TNM分期系统的标准，将食管癌腹部淋巴结清扫的数目作为判定N分期的依据。另外，根据《食管癌规范化诊治指南》、第8版AJCC/UICC食管癌TNM分期系统和2022版美国国立综合癌症网络《食管癌和食管胃结合部癌诊断与治疗指南》的推荐，食管癌淋巴结清扫的数目应到达11~15枚，然而对于腹部淋巴结清扫的数目则没有明确的规定。准确的N分期必须基于一定数量的淋巴结才能完成，术中淋巴结清扫的数目越多，阳性淋巴结的检出率越高，N分期越准确。既往研究证实，阴性淋巴结清扫数目越多，患者的预后越好。另外，尽管腹部淋巴结发生钙化的可能性较胸部淋巴结低，但是同样可能出现肿大融合的情况，需要在清扫过程中对此类淋巴结进行仔细解剖和切除，避免淋巴结破碎导致术后对淋巴结数目的计算造成误差，进而造成N分期的偏移。

推荐意见 6建议临床实践中尽可能彻底清扫腹部各站淋巴结。保证淋巴结清扫数目符合食管癌N分期要求。

7食管癌腹部淋巴结清扫相关并发症的预防和处理

在食管癌根治术腹部淋巴结清扫的区域中，没有类似于喉返神经、气管、胸导管等重要的结构，相对胸部淋巴结清扫过程而言，发生对重要结构造成损伤而导致严重并发症的概率较小。但是，由于腹部淋巴结清扫的范围主要是沿血管进行划定，解剖标志为腹腔干及其三大分支，肝总动脉、胃左动脉和脾动脉，以及门静脉及脾静脉。因此，由于损伤血管导致的出血为腹部淋巴结清扫过程中的主要并发症。术前仔细阅读腹部增强CT或血管重建影像资料，有助于加强对目标区域血管解剖的认知，降低术中出血的风险。

食管癌根治术腹部淋巴结清扫过程中需要保留和离断的血管均位于胰腺周围，可以以胰腺为中心对血管进行有序解剖和暴露。其中，胃左静脉为门脉系统的主要分支之一，同时与胃左动脉伴行，走行于小网膜胃小弯侧的两层覆膜之间，后下行至胃胰腺劈内汇入门静脉或者脾静脉。其汇入方式存在多种变异，主要通过肝总动脉的背侧汇入门静脉，其次可以跨过肝总动脉的腹侧汇入脾静脉。其变异可能会导致在手术操作过程中对胃左静脉的辨识出现困难，进而影响手术进程。胃左动脉的走行也存在较大的变异，绝大部分起自腹腔干，也存在起自肝总动脉和腹主动脉的情况。由于该部位血管变异较多，位置较深，同时较多的脂肪淋巴组织将其覆盖，术中暴露困难，操作空间狭小，增加了对其进行解剖和分离的难度。另外，肝总动脉的变异，特别当其起始自肠系膜上动脉而走行于门静脉后方时，使门静脉解剖位置由深变浅，进而增加门静脉损伤引发出血的风险。特别指出，在行腹腔镜腹部淋巴结清扫的过程中，发生出血时，在少量出血的情况下，可以行局部压迫或缝合止血，但若发生不可控制的大出血，应及时中转开腹给予缝合修补或者重建。因此在清扫过程中应仔细辨识血管的位置和走行，有条件的单位可利用三维重建系统和手术预演系统在术前对相关解剖结构进行重建和手术流程预演，避免术中意外的损伤血管，以期减少出血的风险。

除出血外，在食管癌根治术腹部淋巴结清扫过程中，还可能发生乳糜腹、胰腺炎及胰瘘等并发症。在清扫的过程中，尤其完成第303组和第305组淋巴结清扫的时候，因其位置靠近乳糜池，部分患者存在较粗大的淋巴管分支(图2H)，以能量器械对淋巴管离断后，其断端的结痂可能脱落，造成术后乳糜腹的发生。因此，术中应仔细解剖，对较为粗大的淋巴管进行结扎，同时手术完成后应仔细检查创面，若发现有可疑的淋巴液漏出，应给与缝扎处理。一旦发生乳糜腹，应保持引流通畅，同时注意加强肠外营养支持和维持水电解质平衡。绝大多数患者可以通过保守治疗后愈合，因此，应该严格把握针对乳糜腹的非计划再次手术指征。同样，腹部淋巴结清扫的主要手术操作空间集中在胰腺周围，其过程可能造成对胰腺组织的损伤，在胃癌根治术后胰瘘的发生率为0.9%，虽然在食管癌根治术中未见相关报道，但是此并发症一旦发生极易导致腹腔感染和大出血等致命后果。因此，在手术过程中一定要注意对胰腺组织的保护，尽可能避免对其造成损伤。若术后出现胰瘘，应积极给予腹腔灌洗、引流及使用生长抑素等治疗，必要时行手术治疗。

推荐意见 7在满足腹部淋巴结清扫范围及彻底性的要求下，应尽量避免或减少因淋巴结清扫所致的副损伤。

8新辅助治疗后的腹部淋巴结清扫

随着食管癌新辅助治疗的广泛开展，其治疗效果得到了肯定，同时随着外科技术的发展，新辅助治疗后食管癌根治术的技术难度和术后并发症发生率也未见明显增加。由于新辅助治疗后淋巴结可能出现瘢痕化以及融合等特点，其清扫的范围及数目较未接受新辅助治疗的患者可能存在差异，同时瘢痕形成也可能导致淋巴脂肪组织与血管分离困难。因此，在维持现有要求的前提下，是否修正新辅助治疗后食管癌根治术腹部淋巴结清扫的标准需要进一步研究加以证实。

推荐意见 8应遵循腹部淋巴结清扫的原则和要求，对新辅助治疗前可疑淋巴结转移的区域尽可能行彻底清扫。

9结语

淋巴结的转移是影响食管癌预后的重要因素，淋巴结清扫也是食管癌根治术的重要环节，是评价食管癌外科治疗效果的重要指标。既往由于胸外科医师对于腹部淋巴结认识的差异性，导致了对食管癌根治术腹部淋巴结清扫的标准不一，外科治疗效果也参差不齐。因此，对腹部淋巴结清扫的方式进行规范，根据食管癌腹部淋巴结转移的解剖和肿瘤生物学行为特点进行规范、合理地清扫，有助于促进规范化的食管癌根治术在我国开展，进而提高我国食管癌的外科治疗水平。

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